須賀川の地への伝道が開始は、明治の初期（明治二十年頃）日本基督一致教会（後の日本基督教会福島講義所の出張伝道から始まっています。
現在の須賀川教会の前身は、1892年（明治二十五年）頃から、日本福音教会の宇都宮教区からの井上運平の出張伝道に遡ります。
日本基督教団年鑑に「教会創立は、1896年12月9日」と記載されていますが、これは従来の出張伝道から、借家により伝道所を開設し伝道開始日を記載していると思われます。
（この年、日本福音教会宇都宮教区から独立して須賀川教区が誕生しています。）
日本福音教会の場合、牧師は派遣制であり、１年程度で交代がなされています。
1892年（明治二十五年）から1942年（昭和十七年）日本基督教団須賀川教会が誕生するまでの間に派遣されました。
1939年（昭和十四年）宗教団体法が成立し、日本キリスト教界は1940年（昭和十五年）に教会合同を宣言し、翌1941年（昭和十六年）６月、日本基督教団の設立総会が東京富士見町教会で開催し、「日本基督教団」が誕生しました。
須賀川教会も、日本福音教会須賀川教会と日本基督教会が合同して、「日本基督教団須賀川教会」として新しい出発をしました。
歴代牧師
初代牧師：本川直躬
（1942年～1943年）
第２代：渡理 淑
（1943年～1946年）
第３代：本川直躬
（1946年～1988年）
第４代：柳沼政一
（1988年～1989年）
第５代：竹花和成
（1989年～2000年）
第６代：今野善郎
（2000年～2012年)
第７代：新井 秀
（2012年～2015年)
第８代：太田春夫
（2015年～2023年)
第９代：菊池丈博
（2023年〜 ）